De Kamer Delft werd bestuurd door zeven bewindhebbers, leden van aanzienlijke families die ook het stadsbestuur vormden. Een van de bewindhebbers vertegenwoordigde de kamer bij het hoofdbestuur, de Heren XVII. In 1631 kocht de Kamer twee huizen die zij liet verbouwen tot Oost-Indisch Huis (Oude Delft 39), dat geleidelijk aan verder werd uitgebreid en verbouwd. Het fungeerde als kantoor, woonhuis en pakhuis. Achttien jaar later werd recht tegenover het gebouw een groot pakhuis gekocht. De aanwezigheid van een zeehaven in Delfshaven was van cruciaal belang voor de Delftse VOC. Daar bevond zich de scheepswerf, evenals een aantal toeleveringsbedrijven. Vanuit Delfshaven vertrokken de schepen naar de rede van Hellevoetsluis of Goedereede, waar zij gelost en geladen werden.
De goederen die de Delftse schepen uit Azië invoerden, werden via Delfshaven op kleinere schepen naar de stad vervoerd. De VOC hanteerde een bepaalde verdeelsleutel, die jaarlijks de kosten en de winsten eerlijk over de verschillende kamers verdeelde. De import van specerijen, katoen, koffie en thee brachten op de duur veranderingen in het dagelijks leven. Voor Delft had de invoer van het Chinees porselein grote gevolgen: Delft werd de stad bij uitstek waar de imitatie van dit geliefde porselein leidde tot de productie van het Delfts aardewerk.
De VOC was een van de grootste particuliere werkgevers in de stad. Daarnaast waren veel toeleveranciers afhankelijk van de vaart naar Indië. Er is een lijst bekend uit circa 1760 met ongeveer zeventig toeleveringsbedrijven aan de Kamer. Het ging om zaken als wijn, bier, lang houdbaar voedsel, hout, touwwerk en zeildoek. Al kwamen die leveranciers niet allemaal uit Delft, ook de plaatselijke handelaars zullen flink geprofiteerd hebben. De kleinere winkels hadden zeelieden als klant voor kleding, voedingsmiddelen, tabak en andere benodigdheden.
De vaart op Indië vroeg een grote tol. Hoewel het percentage buitenlandse zeelieden relatief groot was en in de loop van de tijd toenam, verlieten ook veel Delftse mannen en jongens de stad aan boord van een VOC-schip. Tussen 1700 en 1795 waren dat er 10.633. Slechts één op drie zeelieden keerde terug. De VOC is in 1795 genationaliseerd door de staat, de Bataafse Republiek. De omvangrijke archieven bevinden zich in het Nationaal Archief in Den Haag.